同年八月又称元龟元年，织田信长出兵讨伐在摄津举兵的三好三人众，却遭到石山本愿寺的援军等原因而深陷苦战。
织田信长本队在与三好三人众对阵时，浅井长政、朝仓义景、延历寺等3万联军进攻近江坂本，因人数上的劣势织田军败于联军之下，信长重臣中驻守重镇佐宇山城的森可成与织田信长之弟织田信治因此战死。
面对如此险境信长该如何做出决策，是逐一击破，还是退让求和？
第二次信长包围圈，对阵武田，日本最强军队
为破开困境，织田信长奏请正亲町天皇颁布敕令。正是因为这份敕令，使织田与浅井朝仓等到了和解，其中在《三河物语》记载到信长对朝仓的书中夸赞之语占了很多笔墨。
次年，信长数次要求僧兵退兵，发出多次“避难告言”，后放火烧掉依然做抵抗的比睿山延历寺，即称“火烧比睿山”，此举致使被僧兵痛骂为“第六天魔王”，以及成为僧敌后，武田信玄的上洛之心更加坚定。
武田信玄在上洛初期，因其孙子武田胜赖的关系与岩村殿算是八竿子能搭上的关系，因此岩村殿与秋山信友结婚，将坊丸作为人质送往甲贺国，至此信玄兵不血刃便拿下东美浓，继而将矛头指向三河的德川，德川军在言阪之战接连败于武田军，战况逐渐不利，为扭转战况，信长派出佐久间信盛、平手泛秀领兵的3000名援军到三河，在三方原之战中，织德联军被武田军大败，平手泛秀战死，结果援军未能解救德川军，只好退回岐阜。
武田信玄风头正盛，继续西上，而足利义昭也在松永久秀的帮助下呼应武田信玄上洛，在刚经历失败，反被两面包夹之势下，信长再次请正亲町天皇出面（发出敕令）与足利义昭和解。
4月12日，武田信玄病死在上洛的路上，武田信赖——武田信玄长男只好带回信玄遗体回甲贺国。
在信玄死后失去了大危险的信长不由松了口气，开始了正式的消灭将举起叛旗的足利义昭、三好家与一向一揆众，版图再次的扩张，加之废除关卡，进出不再付关税；与南蛮人的交易也就是葡萄牙人，史称“南蛮交易”；还有乐市乐座，即废除了商人与大名之间的收税中间人，使贸易更加自由，一般小商贩不用付昂贵的入伙费进入座。加之美浓与尾张的农野肥沃，信长更加夯实了基础。
直至本是武田家家臣的奥平贞昌叛逃到德川家，武田胜赖大怒率15000兵士攻打贞昌所在的长筱城。
奥平军的善战竟让武田军久攻不下，竟超出预期还未攻破，听到此消息信长随即岐阜城率领三万士兵与三河的德川八千三河武士，共同布阵于乐野，接着在5月21日，与武田军开战（史称长筱之战）。
此战为对付日本本土最强骑兵武田赤备骑兵，信长想到的有两种，一是凭借自身经济实力，养出一批与武田骑兵同等强度的织田骑兵；二是他想到了儿时酷爱的火绳枪，这种远距离射杀对手的枪械，虽然因装填慢，但并不失为一种方法，忽然信长他想到了，并用在了这场战役上。
火枪手设成三排，前方和两旁都设有拒马栏，每一轮射击后换下一轮射击，正是采用这种节省填补弹药时间的三段射击方法，使武田骑兵的荣誉被打落马下，武田信赖只好收拢残兵败将，悻悻而归。
第三次信长包围圈，信长的全盛时期
天正三年，信长将织田家家督的身份传给了长男织田信忠，并交由尾张美浓后，在琵琶湖湖岸建立起安土城，只是织田信长仍是织田家的军事行动一把手。
次年，与织田家友好的波多野秀治交恶并且兵戎相向，接着石山本愿寺也再次举兵，反信长的力量再次上升。
信长立即派遣明智光秀等人统三万人马前去迎战，却在原野之战打败，后信长发布江城招募令虽只募集到三千人，但信长仍亲率三千人犹如当年两千死众攻破桶狭间一样，杀入天王寺中解救被困在那的织田军，信长虽然负伤，但因亲自上阵而织田军士气大作赢下了战斗。
但横祸接连不断，先是西边的毛利水军侵扰，后是东边的“越后之龙”上杉谦信作为反信长包围圈核心开始了第三次的打击。
信长先是派遣柴田胜家三万大军为先锋，后自己亲率一万八为本阵，但大军未到，七尾城已被攻破，即后柴田胜家所率的前部也被上杉谦信在手取川之战大败。
为避其锋芒，信长决定返回安土城内，松久永秀一看到这情况按捺不住的造反心又起，再次打着迎上杉上洛的名号举兵造反，得知松久造反的信长，遣自己的儿子信忠为大将，不久十日后攻破，松久永秀在天守阁自杀。
然正要攻取关东与上洛的上杉谦信却在天正六年突然死去，留下摇摆不定的继承位，使得信长还能攻下几座城，就这样以上杉谦信为核心的包围圈再次消散。
至此信长迎来了自己的鼎盛时期。
本能寺之变，一代英雄终陨落
天正十年，当织田信长在安土城内不断向家臣发出号令征伐周边国家时，他已经49岁了。这个曾经的小尾张大名已然变成了一个无人可匹敌的顶级大名。
而此时他并不知自己曾喜爱的家臣明智光秀早已有了异心，早在杀死足利义昭那时，也有说法：是光秀认为自己未被赋予进攻四国的任务，而开始有“自己被放置一旁。会不会像林秀贞、佐久间信盛父子一样被放逐。”的被害妄想。
另一说是，光秀以前曾受信长命令负责与长宗我部元亲的和睦工作，为此命令奔走以改善彼此关系的光秀将属下斋藤利三之妹嫁予元亲。但结果却往武力讨伐的方向发展，光秀因此感到名誉受损、倍感屈辱。
织田信长正打算远征毛里而前往京都，落脚休息在本能寺时。
本该前往援助羽柴秀吉的明智光秀竟回军京都，于次日闪击本能寺，并说出那份后世耳熟能详的话：“敌在本能寺！”
夜已深人入眠，信长躺在榻榻米上呼呼睡着，耳边传来的嘈杂声音令他很是厌烦，房门被打了开来，一位俊秀的少年焦急地喊道：“信长大人，明智光秀杀...杀进来了！”
信长听闻大是惊讶，连忙跑出房间看着庭外的厮杀，随即摇了摇头，哈哈大笑着走回了房间，让森兰丸点下火把，他又想起了那时桶狭间合战前的凝思，只不过这次的眼神与之前多了分淡然，低声说着他的辞世诗：
“人生五十载，如梦亦如幻，天下之内，岂有长生不灭者！”
随后信长在本能寺之中自焚了……
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